Początki kariery Petera Gabriela związane są z zespołem Genesis, z którym nagrał sześć płyt. Jako autor tekstów tworzył bardzo rozbudowane historie i tu świetnym przykładem jest utwór "The Musical Box". Opowiada o Cynthii, która zabija swojego kolegę Henry'ego po czym przypadkowo uwalnia jego ducha z pozytywki. Odradza się on jako starzec, który nie przestaje jednak pożądać dziewczynki, co Peter Gabriel podkreślał podczas koncertów, zakładając maskę starca. Potężnym punktem kulminacyjnym jest ostatnia część utworu, zbudowany z ekspresyjnego śpiewu Gabriela, gitary basowej i organów. Ta niezwykle mocna kompozycja była stałym elementem występów Genesis aż do 1975 roku, kiedy Peter Gabriel odszedł z zespołu.
Peter Gabriel rozbudowywał wizerunek muzyczny o różnorakie rekwizyty teatralne, kostiumy i przebrania - malował twarz, a czasem wdychał hel żeby zmienić głos podczas koncertu. Stało się to przyczyną wielu spięć i kłótni w zespole, zwłaszcza z Philem Collinsem, który uważał, że na tym cierpi muzyka. Ostatnim albumem Gabriela z Gensis jest "The Lamb Lies Down on Broadway". Podczas koncertów niezwykłą atmosferę tworzyła skomplikowana scenografia, stroje, gra świateł i wcielanie się Petera Gabriela w kolejne osoby dramatu. Po zakończeniu trasy muzyk opuścił zespół, a wokalistą został Phil Collins.
Peter Gabriel rozpoczął solową karierę, a komercyjny sukces odniósł singiel "Shock the Monkey" z czwartej płyty. Przełomowym okazał się album "So", który osiągnął status multiplatyny. Wiele utworów do dziś jest radiowymi hitami. Z tego albumu pochodzi "Don't Give Up" wykonany w duecie z Kate Bush, którą między innymi właśnie on wsparł na początku jej kariery. W latach 90. występował z Crowned House i James oraz Sinead O'Connor. Komponował także muzykę do filmów - między innymi "Ptaśka" Alana Parkera czy "Gangów Nowego Jorku" Martina Scorsese.
Poza działalnością muzyczną, Peter Gabriel jest twórcą festiwalu WOMAD, członkiem Amnesty International i często angażuje się w akcje charytatywne. Jest artystą zaangażowanym politycznie i społecznie. W latach 80. grał na koncertach na rzecz uwięzionego Nelsona Mandeli. Nagrał protest song "Biko" o działaczu na rzecz zniesienia apartheidu w RPA, który został zamordowany w 1977 roku. Utwór przez wielu uważany jest za nieoficjalny hymn walki z apartheidem.
